Структура и функционирование планктонных сообществ фототрофных и миксотрофных протистов в прибрежной лагуне “озеро Кисло-Сладкое” (Белое море, Карельский берег)

В меромиктическом водоеме российского побережья Арктики на примере лагуны “озеро КислоСладкое” впервые методом ДНК метабаркодинга определены таксономический состав и вертикальная структура сообществ фототрофных протистов (ФП). На разных глубинах измерены температура, соленость, концентрация кислорода, pH, Eh, освещенность и функциональные параметры флуоресценции хлорофилла. Выявлено 140 операционных таксономических единиц ФП, относящихся к макротаксонам Dinoflagellata, Chlorophyta, Cryptophyta, Haptophyta, Ochrophyta, Cercozoa. ФП преобладали над гетеротрофными протистами на глубинах 0–1.0 и 2.5–3.5 м, достигая максимума в хемоклине, особенно в горизонте 3.0 м, над редокс-переходом. Таксономический состав ФП в разных слоях различался согласно гидрологической и гидрохимической стратификации. Кроме абиотических факторов на состав и распределение ФП влияли хищные протисты: церкозойный жгутиконосец Ebria tripartita и динофлагеллята Oxyrrhis marina, которые при массовом размножении значительно снижали обилие ФП. Выявлено 5 слоев, характеризующихся разными доминирующими комплексами ФП. Поверхностный слой опресненной воды 0–0.5 м характеризовался доминированием криптофитовых Teleaulax sp. и Hemiselmis cryptochromatica. Активность фотосинтеза фитопланктона здесь была ниже по сравнению с нижележащими слоями, что, по-видимому, определялось фотоингибированием. В слое морской воды 1.0–2.0 м ниже пикноклина доминировали Chlorophyta, типичные для пикопланктона северных морей, а также представители криптофитовых, гаптофитовых, пединеллид, диатомовых. Сообщество ФП на нижней границе оксиклина (2.5 м) имело специфическую структуру с массовым развитием миксотрофной динофлагелляты Heterocapsa rotundata, для которой здесь формировались наиболее благоприятные условия, способствующие переходу с фотосинтеза на фаготрофное потребление бактерий. В хемоклине зарегистрирован максимум хлорофилла, образованный криптофитовыми Rhodomonas sp., демонстрирующий высокие показатели эффективности фотосинтеза, несмотря на присутствие сероводорода и низкую освещенность. В более глубокой анаэробной зоне, по-видимому, сохранялись цисты и ДНК отмерших протистов, останки которых осели в придонные слои.

1. Белевич Т.А., Ильяш Л.В. Сезонная динамика первичной продукции пикофитопланктона в Кандалакшском заливе Белого моря // Тр. VII Междунар. науч.-практ. конф. “Морские исследования и образование (MARESEDU-2018)”. Тверь: ПолиПРЕСС, 2019. Т. IV. С. 193‒196.

2. Белевич Т.А., Милютина И.А. Видовое разнообразие фототрофного пикопланктона морей Карского и Лаптевых // Микробиология. 2022. Т. 1. № 1. С. 75‒85. https://doi.org/10.31857/S0026365622010025

3. Белькова Н.Л. Молекулярно-генетические методы анализа микробных сообществ // Разнообразие микробных сообществ внутренних водоемов России: Учеб.-методич. пособие. Ярославль: Принтхаус, 2009. С. 53‒63.

4. Ильяш Л.В., Радченко И.Г., Кузнецов Л.Л., Лисицын А.П., Мартынова Д.М., Новигатский А.Н., Чульцова А.Л. Пространственная вариабельность состава, обилия и продукционных характеристик фитопланктона Белого моря в конце лета // Океанология. 2011. Т. 51. № 1. С. 24–32.

5. Краснова Е.Д. Экология меромиктических озер России. 1. Прибрежные морские водоемы // Водные ресурсы. 2021. Т. 48. № 3. С. 322–333. https://doi.org/10.31857/S0321059621030093

6. Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Демиденко Н.А., Кокрятская Н.М., Пантюлин А.Н., Рогатых Т.А., Самсонов Т.Е., Фролова Н.Л., Шапоренко С.И. К инвентаризации реликтовых водоемов, отделяющихся от Белого моря // Комплексные исследования Бабьего моря, полу-изолированной беломорской лагуны: геология, гидрология, биота – изменения на фоне трансгрессии берегов. Тр. Беломорской биостанции МГУ. М: Тов-во науч. изд. КМК, 2016. Т. 12. С. 211–241.

7. Краснова Е.Д., Пантюлин А.Н., Маторин Д.Н., Тодоренко Д.А., Белевич Т.А., Милютина И.А., Воронов Д.А. Цветение криптофитовой водоросли Rhodomonas sp. (Cryptophyta, Pyrenomonadaceae) в редокс-зоне водоемов, отделяющихся от Белого моря // Микробиология. 2014. Т. 83. № 3. С. 346–354. https://doi.org/10.7868/S0026365614030100

8. Лосюк Г.Н., Кокрятская Н.М., Краснова Е.Д. Сероводородное заражение прибрежных озер на разных стадиях изоляции от Белого моря // Океанология. 2021. Т. 61. № 3. С. 401–412. https://doi.org/10.31857/S003015742102012X

9. Маторин Д.Н., Рубин А.Б. Флуоресценция хлорофилла высших растений и водорослей. М.: Ижевск, 2012. 256 с.

10. Мордасова Н.В. Косвенная оценка продуктивности вод по содержанию хлорофилла // Тр. ВНИРО. 2014. Т. 152. С. 41‒56.

11. Нецветаева О.П., Македонская И.Ю., Коробов В.Б., Зметная М.И. Зависимость кислородонасыщения от содержания хлорофилла “а” в поверхностном слое вод Белого моря // Арктика: экология и экономика. 2018. № 3 (31). С. 31‒41. https://doi.org/10.25283/2223-4594-2018-3-31-41

12. Романенко Ф.А., Шилова О.С. Послеледниковое поднятие Карельского берега Белого моря по данным радиоуглеродного и диатомового анализов озерноболотных отложений п-ова Киндо // ДАН. 2012. Т. 442. № 4. С. 544–548.

13. Саввичев А.С., Лунина О.Н., Русанов И.И., Захарова Е.Е., Веслополова Е.Ф., Иванов М.В. Микробиологические и изотопно-геохимические исследования озера Кисло-Сладкое − меромиктического водоема на побережье Кандалакшского залива Белого моря // Микробиология. 2014. Т. 83. № 2. С. 191−203. https://doi.org/10.7868/S002636561401011X

14. Тодоренко Д.А., Краснова Е.Д., Маторин Д.Н. Изучение функционального состояния фотосинтетического аппарата фитопланктона в отделяющихся водоемах на Беломорском побережье с помощью флуоресцентных методов // Тр. VII Междунар. науч.- практ. конф. “Морские исследования и образование (MARESEDU-2018)”. Тверь: ПолиПРЕСС, 2019. Т. IV. С. 227–229.

15. Чеканов К.А., Краснова Е.Д. Характеристики фотосинтетического аппарата криптофитовых жгутиконосцев Rhodomonas sp. из хемоклина стратифицированной лагуны на Зеленом мысе (Белое море, Кандалакшский залив) // Материалы XXII Междунар. науч. конф. (Школы) по морской геологии “Геология морей и океанов”. М.: ИО РАН, 2019. Т. 3. С. 232–234.

16. Шапоренко С.И., Корнеева Г.А., Пантюлин А.Н., Перцова Н.М. Особенности экосистем отшнуровывающихся водоемов Кандалакшского залива Белого моря // Водные ресурсы. 2005. Т. 32. № 5. С. 517‒532.

17. Abad D., Albaina A., Aguirre M., Laza-Martínez A., Uriarte I., Iriarte A., Villate F., Estonba A. Is metabarcoding suitable for estuarine plankton monitoring? A comparative study with microscopy // Marine Biol. 2016. Vol. 163. Iss. 7. Art. number 149. https://doi.org/10.1007/s00227-016-2920-0

18. Baatar B., Chiang P.-W., Rogozin D.Y., Wu Y.-T., Tseng C.-H., Yang C.-Y., Chiu H.-H., Oyuntsetseg B., Degermendzhy A.G., Tang S.-L. Bacterial Communities of Three Saline Meromictic Lakes in Central Asia // PLOS ONE. 2016. Vol. 11. № 3. e0150847. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0150847

19. Casamayor E.O., Schafer H., Baneras L., Pedros-Alio C., Muyzer G. Identification of and Spatio-Temporal Differences between Microbial Assemblages from Two Neighboring Sulfurous Lakes: Comparison by Microscopy and Denaturing Gradient Gel Electrophoresis // Appl. and Environ. Microbiol. 2000. Vol. 66. № 2. P. 499–508. https://doi.org/10.1128/aem.66.2.499-508.2000

20. Del Campo J., Pizzorno A., Djebali S., Bouley J., Haller M., Pérez-Vargas J., Lina B., Boivin G., Hamelin M.-E., Nicolas F., Le Vert F., Leverrier Y., Rosa-Calatrava M., Marvel J., Hill F. OVX836 a recombinant nucleoprotein vaccine inducing cellular responses and protective efficacy against multiple influenza A subtypes // NPJ Vaccines. 2019. Vol. 4. Iss. 4. https://doi.org/10.1038/s41541-019-0098-4

21. Dzhembekova N., Moncheva S., Ivanova P., Slabakova N., Nagai S. Biodiversity of phytoplankton cyst assemblages in surface sediments of the Black Sea based on metabarcoding // Biotechnol. & Biotechnol. Equipment. 2018. Vol. 32. № 6. P. 1507–1513. https://doi.org/10.1080/13102818.2018.1532816

22. Edgar R.C. Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST // Bioinformatics. 2010. Vol. 26. Iss. 19. P. 2460–2461. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btq461

23. Edgar R.C. UPARSE: highly accurate OTU sequences from microbial amplicon reads // Nature Methods. 2013. Vol. 10. Iss. 10. P. 996–998. https://doi.org/10.1038/nmeth.2604

24. Falkowski P.G., Raven J.A. Aquatic photosynthesis. USA: Princeton Univ. Press, 2007. 488 p.

25. Gorlenko V.M., Vainstein M.B., Kachalkin V.I. Microbiological characteristic of lake Mogilnoye // Arch. Hydrobiol. 1978. Vol. 81. № 4. P. 475−492.

26. Gran-Stadniczeñko S., Egge E., Hostyeva V., Logares R., Eikrem W., Edvardsen B. Protist Diversity and Seasonal Dynamics in Skagerrak Plankton Communities as Revealed by Metabarcoding and Microscopy // J. of Eukaryotic Microbiol. 2018. Vol. 66. Iss. 3. P. 494−513. https://doi.org/10.1111/jeu.12700

27. Guillou L., Bachar D., Audic S. et al. The Protist Ribosomal Reference database (PR2): a catalog of unicellular eukaryote Small Sub-Unit rRNA sequences with curated taxonomy // Nucleic Acids Res. 2013. Vol. 41. Iss. D1. P. D597–D604. https://doi.org/10.1093/nar/gks1160

28. Hakala A. Meromixis as a part of lake evolution – observations and a revised classification of true meromictic lakes in Finland // Boreal Environ. Res. 2004. Vol. 9. P. 37–53.

29. İnceoğlu Ö., Llirós M., Crowe S. A., García-Armisen T., Morana C., Darchambeau F., Borges A.V., Descy J.-P., Servais P. Vertical Distribution of Functional Potential and Active Microbial Communities in Meromictic Lake Kivu // Microbial Ecol. 2015. Vol. 70. Iss. 3. P. 596–611. https://doi.org/10.1007/s00248-015-0612-9

30. Jeunen G., Lamare M.D., Knapp M., Spencer H.G., Taylor H.R., Stat M., Bunce M., Gemmell N.J. Water stratification in the marine biome restricts vertical environmental DNA (eDNA) signal dispersal // Environ. DNA. 2019. Vol. 2. Iss. 1. P. 99–111. https://doi.org/10.1002/edn3.49

31. Krasnova E., Matorin D., Belevich T., Efimova L., Kharcheva A., Kokryatskaya N., Losyuk G., Todorenko D., Voronov D., Patsaeva S. The characteristic pattern of multiple colored layers in coastal stratified lakes in the process of separation from the White Sea // Chinese J. of Oceanol. and Limnol. 2018. № 6. P. 1–16. https://doi.org/10.1007/s00343-018-7323-2

32. Lauro F.M., DeMaere M.Z., Yau S., Brown M.V., Ng C., Wilkins D., Raftery M.J., Gibson J.A., Andrews-Pfannkoch C., Lewis M., Hoffman J.M., Thomas T., Cavicchioli R. An integrative study of a meromictic lake ecosystem in Antarctica // The ISME J. 2010. № 5. P. 879–895. https://doi.org/10.1038/ismej.2010.185

33. Lewis W.M., Jr. A revised classification of lakes based on mixing // Canadian J. of Fisheries and Aquatic Sci. 1983. Vol. 40. № 10. P. 1779−1787. https://doi.org/10.1139/f83-207

34. Lunina O.N., Savvichev A.S., Krasnova E.D., Kokryatskaya N.M., Veslopolova E.F., Kuznetsov B.B., Gorlenko V.M. Succession processes in the anoxygenic phototrophic bacterial community in lake Kislo-Sladkoe (Kandalaksha Bay, White Sea) // Microbiology. 2016. Vol. 85. P. 531–544. https://doi.org/10.1134/S0026261716050118

35. Matorin D., Antal T., Ostrowska M., Rubin A., Ficek D., Majchrowski R. Chlorophyll fluorimetry as a method for studying light absorption by photosynthetic pigments in marine algae // Oceanol. 2004. Vol. 46. № 4. P. 519–531.

36. Millette N.C., Pierson J.J., Aceves A., Stoecker D.K. Mixotrophy in Heterocapsa rotundata: A mechanism for dominating the winter phytoplankton // Limnol. and Oceanogr. 2017. Vol. 62. Iss. 2. P. 836–845. https://doi.org/10.1002/lno.10470

37. Orsi W., Song Y.C., Hallam S., Edgcomb V. Effect of oxygen minimum zone formation on communities of marine protists // The ISME J. 2012. № 6. P. 1586–1601. https://doi.org/10.1038/ismej.2012.7

38. Salmaso N. Effects of Habitat Partitioning on the Distribution of Bacterioplankton in Deep Lakes // Frontiers in Microbiol. 2019. Vol. 10. 2257. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.02257

39. Savvichev A.S., Babenko V.V., Lunina O.N., Letarova M.A., Boldyreva D.I., Veslopolova E.F., Demidenko N.A., Kokryatskaya N.M., Krasnova E.D., Gaisin V.A., Kostryukova E.S., Gorlenko V.M., Letarov A.V. Sharp water column stratification with an extremely dense microbial population in a small meromictic lake, Trekhtzvetnoe // Environ. Microbiol. 2018. Vol. 20. Iss. 10. P. 3784−3797. https://doi.org/10.1111/1462-2920.14384

40. Savvichev A.S., Kadnikov V.V., Rusanov I.I. et al. Microbial processes and microbial communities in the water column of the polar meromictic lake Bol’shie Khruslomeny at the White Sea coast // Frontiers in Microbiol. 2020. Vol. 11. 1945. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.01945

41. Schreiber U. Pulse-Amplitude-Modulation (PAM) Fluorymetry and Saturation Pulse Method: An Overview // Chlorophyll A Fluorescence: A Signature of Photosynthesis / G. Govindjee and G. Papageorgiou (Eds.). Dordrecht: Springer, 2004. P. 279–319. https://doi.org/10.1007/978-1-4020-3218-9

42. Selivanova E.A., Ignatenko M.E., Yatsenko-Stepanova T.N., Plotnikov A.O. Diatom assemblages of the brackish Bolshaya Samoroda River (Russia) studied via light microscopy and DNA metabarcoding // Protistology. 2019. Vol. 13. Iss. 4. P. 215–235. https://doi.org/10.21685/1680-0826-2019-13-4-5

43. Suggett D.J., Prašil O., Borowitzka M.A. Chlorophyll a Fluorescence in Aquatic Sciences: Methods and Applications. Dordrecht: Springer, 2011. 326 p. https://doi.org/10.1007/978-90-481-9268-7

44. Trefault N., De la Iglesia R., Moreno-Pino M., dos Santos A.L., Ribeiro C.G., Parada-Pozo G., Cristi A., Marie D., Vaulot D. Annual phytoplankton dynamics in coastal waters from Fildes Bay, Western Antarctic Peninsula // Sci. Rep. 2021. Vol. 11. 1368. https://doi.org/10.1038/s41598-020-80568-8

45. Yoshimura S. Abnormal Thermal Stratifications of Inland Lakes // Proceedings of the Imperial Academy. 1937. Vol. 13. P. 316–319. https://doi.org/10.2183/pjab1912.13.316